Alteraciones fisiológicas y metabólicas inducidas por Candidatus Liberibacter asiaticus en cítricos: una revisión

Julio David Mendoza-Garcia; Santiago Dominguez-Monge; Dimas  Mejia-Sánchez; Jorge Luis  Flores-Sánchez

Authors

Julio David Mendoza-Garcia Universidad Autónoma Chapingo
Santiago Dominguez-Monge Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias
Dimas Mejia-Sánchez Universidad Autónoma Chapingo
Jorge Luis Flores-Sánchez Instituto Tecnológico El Llano Aguascalientes

Keywords:

Citrus spp., HLB, CLas, physiological disorder.

Abstract

Huanglongbing (HLB) disease, caused by Candidatus Liberibacter asiaticus (CLas), is one of the most devastating diseases affecting citrus crops worldwide. Infection by this pathogen induces severe physiological and metabolic alterations in different citrus species, negatively impacting plant growth, productivity, and health. One of the main effects of CLas is the disruption of photoassimilate transport, leading to hormonal imbalances and the generation of oxidative stress. Additionally, disturbances in the balance of essential nutrients exacerbate HLB symptoms and reduce plant immunity. Understanding the physiological and metabolic responses induced by infection is essential for developing effective management strategies to mitigate the impact of HLB on citrus crops. This review analyzes the main physiological and metabolic processes altered by CLas and their relationship with pathogen pathogenicity, aiming to provide key insights for the implementation of integrated control strategies.

References

Ammar, E.-D., Ramos, J. E., Hall, D. G., Dawson, W. O., & Shatters, R. G., Jr. (2016). Acquisition, replication and inoculation of Candidatus Liberibacter asiaticus following various acquisition periods on Huanglongbing-infected citrus by nymphs and adults of the Asian Citrus Psyllid. PLoS ONE, 11(7), e0159594. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0159594

Bernal, L., Coello, P., & Martínez-Barajas, J. E. (2022). Regulación de la degradación del almidón en las hojas. Revista Fitotecnia Mexicana, 45(4), 503-507. https://doi.org/10.35196/rfm.2022.4.503

Bové, J. M. (2006). Huanglongbing: a destructive, newly-emerging, century-old disease of citrus. Journal of Plant Pathology, 88(1), 7-37.

Bové, J. M. (2012). Huanglongbing and the future of citrus in São Paulo state, Brazil. Journal of Plant Pathology, 94(3), 465-467.

Brlansky, R. H., Dewdney, M. M., Rogers, M. E., & Chung, K. R. (2009). Florida Citrus Pest Management Guide: Huanglongbing (Citrus Greening). University of Florida IFAS Extension.

Cen, Y., Yang, C., Holdford, P., Beattie, G. A. C., Spooner-Hart, R. N., Liang, G., & Deng, X. (2012). Feeding behavior of the Asiatic citrus psyllid, Diaphorina citri, on healthy and huanglongbing-infected citrus. Entomologia Experimentalis et Applicata, 143(1), 13-22. https://doi.org/10.1111/j.1570-7458.2012.01222.x

Curtolo, M., Pacheco, I. de S., Boava, L. P., Takita, M. A., Granato, L. M., Galdeano, D. M., de Souza, A. A., Cristofani-Yaly, M., & Machado, M. A. (2020). Wideranging transcriptomic analysis of Poncirus trifoliata, Citrus sunki, Citrus sinensis and contrasting hybrids reveals hlb tolerance mechanisms. Scientific Reports, 10, 20865. https://doi.org/10.1038/s41598-020-77840-2

Dalio, R. J. D., Magalhães, D. M., Rodrigues, C. M., Arena, G. D., Oliveira, T. S., Souza-Neto, R. R., Picchi, S. C., Martins, P. M. M., Santos, P. J. C., Máximo, H. J., Pacheco, I. S., De Souza, A. A., & Machado, M. A. (2017). PAMPs, PRRs, effectors and R-genes associated with citrus-pathogen interactions. Annals of Botany, 119(5), 749-774. https://doi.org/10.1093/aob/mcw238

Esquivel-Chávez, F., Valdovinos-Ponce, G., Mora-Aguilera, G., Gómez-Jaimes, R., Velázquez-Monreal, J. J., Manzanilla-Ramírez, M. Á., Flores-Sánchez, J. L., & López-Arroyo, J. I. (2012). Análisis histológico foliar de cítricos agrios y naranja dulce con síntomas ocasionados por Candidatus Liberibacter asiaticus. Agrociencia, 46, 769-782.

Flores-Sánchez, J. L., Mora-Aguilera, G., Loeza-Kuk, E., López-Arroyo, J. I., Domínguez-Monge, S., Acevedo-Sánchez, G., & Robles-García, P. (2015). Pérdidas en producción inducidas por Candidatus Liberibacter asiaticus en limón persa, en Yucatán México. Revista Mexicana de Fitopatología, 33(2), 195-210.

Flores-Sánchez, J. L., Domínguez-Monge, S., Huesca-Santos, A., Ortíz-Saavedra, S., & Mendoza-García, J. D. (2024). Influencia de la nutrición balanceada en la inducción floral y vegetativa del limón persa (Citrus latifolia) infectados con Candidatus Liberibacter asiaticus. Revista Biológico Agropecuaria Tuxpan, 12(2), 108-115. https://doi.org/10.47808/revistabioagro.v12i2.579

Flores-Sánchez, J. L., Huesca, A., Domínguez-Monge, S., Velázquez-Monreal, J., Manzanilla-Ramirez, M., & San Martín-Matheis, H. (2024). Nutrición sostenible para potenciar la sanidad de los cultivos: Visión Yara. Revista Mexicana de Fitopatología, 42(Supl.), S9.

Flores-Sánchez, J., Domínguez-Monge, S., Huesca-Santos, A., Pérez-Hernández, O., Mendoza-García, J., & Ortiz-Saavedra, S. (2023). Efecto de la nutrición balanceada en la producción de limón persa con HLB en San Rafael, Veracruz. Revista Mexicana de Fitopatología, 41(Supl.), S35-S36.

Glazebrook, J. (2005). Contrasting mechanisms of defense against biotrophic and necrotrophic pathogens. Annual Review of Phytopathology, 43, 205-227. https://doi.org/10.1146/annurev.phyto.43.040204.135923

Gómez-Gómez, L., & Boller, T. (2002). Flagellin perception: a paradigm for innate immunity. Trends in Plant Science, 7(6), 251-256. https://doi.org/10.1016/s1360-1385(02)02261-6

Grillet, M. G. (2019). Mecanismos, patrones y procesos en la emergencia y persistencia de patógenos transmitidos por insecto vectores: heterogeneidad y escala. Boletín de la Academia de Ciencias, Físicas, Matemáticas y Naturales, 79, 35-60.

Howe, G. A. (2004). Jasmonates as signals in the wound response. Journal of Plant Growth Regulation, 23(3), 223-237. https://doi.org/10.1007/s00344-004-0030-6

Inoue, H., Ohnishi, J., Ito, T., Tomimura, K., Miyata, S., Iwanami, T., & Ashihara, W. (2009). Enhanced proliferation and efficient transmission of Candidatus Liberibacter asiaticus by adult Diaphorina citri after acquisition feeding in the nymphal stage. Annals of Applied Biology, 155(1), 29-36. https://doi.org/10.1111/j.1744-7348.2009.00317.x

Jagoueix, S., Bové, J.-M., & Garnier, M. (1994). The phloem-limited bacterium of greening disease of citrus is a member of the alpha subdivision of the Proteobacteria. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 44(3), 379-386. https://doi.org/10.1099/00207713-44-3-379

Jones, J. D. G., & Dangl, J. L. (2006). The plant immune system. Nature, 444, 323-329. https://doi.org/10.1038/nature05286

Keremane, M. L., Ramadugu, C., Castaneda, A., Díaz, J. E., Peñaranda, E. A., Chen, J., Duan, Y. P., Halbert, S. E., & Lee, R. F. (2015). Report of Candidatus Liberibacter caribbeanus, a new citrus and psyllid associated Liberibacter from Colombia, South America. 2015 aps Anual Meeting, Pasadena, Estados Unidos.

Koh, E.-J., Zhou, L., Williams, D. S., Park, J., Ding, N., Duan, Y.-P., & Kang, B.-H. (2012). Callose deposition in the phloem plasmodesmata and inhibition of phloem transport in citrus leaves infected with “Candidatus Liberibacter asiaticus”. Protoplasma, 249, 687-697. https://doi.org/10.1007/s00709-011-0312-3

Kwakye, S., & Kadyampakeni, D. M. (2022). Micronutrients improve growth and development of hlb-affected citrus trees in Florida. Plants, 12(1), 73. https://doi.org/10.3390/plants12010073

López-Arroyo, J. I., Ortega-Arenas, L. D., Pérez-Zárate, L. A., & Villanueva-Jiménez, J. A. (2022). Diaphorina citri y Huanglongbing. En L. D. Ortega Arenas (Ed.), Insectos y ácaros vectores de fitopatógenos: Estudios de caso en México (pp. 187-239). Colegio de Postgraduados.

Luo, X., Yen, A. L., Powell, K. S., Wu, F., Wang, Y., Zeng, L., Yang, Y., & Cen, Y. (2015). Feeding behavior of Diaphorina citri (Hemiptera: Liviidae) and its acquisition of ‘Candidatus Liberibacter Asiaticus’, on Huanglongbing-infected Citrus reticulata leaves of several maturity stages. Florida Entomologist, 98(1), 186-192. https://doi.org/10.1653/024.098.0132

Manzanilla-Ramírez, M. Á., Velázquez-Monreal, J. J., Robles-Gonzáles, M. M., Maurillo-Hernández, J. E., & Villegas-Monter, A. (2022). Efectos fisiológicos de Huanglongbing en limón Mexicano (Citrus aurantifolia) injertado en C. macrophylla. Revista Mexicana de Fitopatología, 40(4). https://doi.org/10.18781/R.MEX.FIT.2022-11

Manzanilla-Ramírez, M. Á., Villegas-Monter, Á., Velázquez-Monreal, J. J., Zavaleta-Mancera, H. A., Sandoval-Villa, M., & Muñoz-Orozco, A. (2019). Physiological changes in Mexican lemon trees in production infected with HLB. Revista Mexicana de Ciencias Agrícolas, 10(7), 1603-1614.

Massenti, R., Bianco R. L., Sandhu A. K., Gu, L., & Sims, C. (2016). Huanglongbing modifies quality components and flavonoid content of ‘Valencia’ oranges. Journal of the Science of Food and Agriculture, 96(1), 73-78. https://doi.org/10.1002/jsfa.7061

Mendoza-García, J., Domínguez-Monge, S., Mejía-Sánchez, D., Hernández-Juárez, C., Flores-Sánchez, J., Ortiz-Saavedra, S., & Huesca-Santos, A. (2024). Cambios en las reservas radiculares en árboles de limón persa (Citrus latifolia) infectados con Candidatus Liberibacter asiaticus. Revista Mexicana de Fitopatología, 42(Supl.), S34-S35.

Mendoza-García, J., Domínguez-Monge, S., Pérez-Hernández, O., Ortiz-Saavedra, S., Sarmiento-Tejeda, R., & Flores-Sánchez, J. (2023). Efecto del HLB en la producción y calidad de naranja dulce en Tihuatlán, Veracruz. Revista Mexicana de Fitopatología, 41(Supl.), S34-S35.

Minchin, P. E. H., & Lacointe, A. (2005). New understanding on phloem physiology and possible consequences for modelling long-distance carbon transport. New Phytologist, 166(3), 771-779. https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2005.01323.x

Monzó, C., Urbaneja, A., & Tenas, A. (2015). Los psílidos Diaphorina citri y Trioza erytreae como vectores de la enfermedad de cítricos Huanglongbing (hlb): reciente detección de T. erytreae en la Península Iberica. Boletín seea, (1), 29-37.

Mora-Aguilera, G., Robles-García, P., López-Arroyo, J. I., Flores-Sánchez, J., Acevedo-Sánchez, G., Domínguez-Monge, S., Gutiérrez-Espinosa, A., & Loeza-Kuk, E. (2014). Situación actual y perspectivas del manejo del hlb de los cítricos. Revista Mexicana de Fitopatología, 32(14), 108-119.

Mukesh, J., Fleites, L. A., & Dean, W. G. (2015). Prophageencoded peroxidase in ‘Candidatus Liberibacter asiaticus’ is a secreted effector that suppresses plant defenses. Molecular Plant-Microbe Interactions, 28(12), 1330-1337. https://doi.org/10.1094/MPMI-07-15-0145-R

Nabors, M. W. (2006). Introducción a la botánica. Pearson Educación.

Nwugo, C. C., Duan, Y., & Lin, H. (2013). Study on citrus response to Huanglongbing highlights a down-regulation of defense-related proteins in lemon plants upon ‘Ca. Liberibacter asiaticus’ infection. PLoS One, 8(6), e0067442. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0067442

Organización de las Naciones para la Alimentación y la Agricultura. (2022). faostat. Cultivos y productos para la ganadería. https://www.fao.org/faostat/es/#data/QCL

Ortiz-Saavedra, S., Domínguez-Monge, S., Allende-Molar, R., Msendoza-García, J. D., Pérez-Hernández, O., Rodríguez-Quibrera, C. G., Curti-Díaz, S. A., Flores-Sánchez, J. L., & Sarmiento-Tejeda, R. (2022). Influencia de Huanglongbing en pérdidas de producción y calidad de frutos de limón persa en Veracruz. Revista Mexicana de Fitopatología, 40(Supl.), S40.

Pérez-Zarate, L. A., Villanueva-Jiménez, J. A., Osorio-Acosta. F., García-Pérez, E., Flores-de la Rosa, F. R., & Martínez-Hernández, A. (2022). Mecanismos involucrados en la patogénesis de Candidatus Liberibacter asiaticus y bases moleculares de la tolerancia en cítricos. Revista Mexicana de Fitopatología, 40(4). https://doi.org/10.18781/R.MEX.FIT.2022-8

Pitino, M., Armstrong, C. M., & Duan, Y. (2017). Molecular mechanisms behind the accumulation of atp and H2O2 in citrus plants in response to ‘Candidatus Liberibacter asiaticus’ infection. Horticulture Research, 4, 17040. https://doi.org/10.1038/hortres.2017.40

Pitino, M., Armstrong, C. M., Cano, L. M., & Duan, Y. (2016). Transient expression of Candidatus Liberibacter asiaticus effector induces cell death in Nicotiana benthamiana. Frontiers in Plant Science, 7, 982. https://doi.org/10.3389/fpls.2016.00982

Robles-González, M. M., Orozco-Santos, M., Manzanilla-Ramírez, M. Á., Velázquez-Monreal, J. J., & Carrillo-Medrano, S. H. (2017). Efecto del HLB sobre el rendimiento de limón mexicano en Colima, México. Revista Mexicana de Ciencias Agrícolas, 8(5), 1101-1111.

Rosales, R., & Burns, J. K. (2011) Phytohormone changes and carbohydrate status in sweet orange fruit from Huanglongbing-infected trees. Journal of Plant Growth Regulation, 30, 312-321. https://doi.org/10.1007/s00344-011-9193-0

Sagaram, U. S., Deangelis, K. M., Trivedi, P., Andersen, G. L., Lu, S., & Wang, N. (2009). Bacterial diversity analysis of Huanglongbing pathogen-infected citrus, using phylochip arrays and 16S rRNA gene clone library sequencing. Applied and Environmental Microbiology, 75(6), 1566-1574. https://doi.org/10.1128/aem.02404-08

Sagi, M., & Fluhr, R. (2006). Production of reactive oxygen species by plant nadph oxidases. Plant Physiology, 141(2), 336-340. https://doi.org/10.1104/pp.106.078089

Santacruz, S., Koch, K., Andersson, R., & Åman, P. (2004). Characterization of potato leaf starch. Journal of Agricultural and Food Chemistry, 52(7), 1985-1989. https://doi.org/10.1021/jf030601k

Schaffer, A. A., Liu, K.-C., Goldschmidt, E. E., Boyer, C. D., & Goren, R. (1986). Citrus leaf chlorosis induced by sink removal: Starch, nitrogen, and chloroplast ultrastructure. Journal of Plant Physiology, 124(1-2), 111-121. https://doi.org/10.1016/S0176-1617(86)80183-3

Schöning, U., & Kollmann, R. (1997). Phloem translocation in regenerating in vitro-heterografts of different compatibility. Journal of Experimental Botany, 48(2), 289- 295.

Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera. (2023). Anuario estadístico de la producción agrícola. Cierre de la producción agrícola. https://nube.agricultura.gob.mx/cierre_agricola/

Thapa, S. P., De Francesco, A., Trinh, J., Gurung, F. B., Pang, Z., Vidalakis, G., Wang, N., Ancona, V., Ma, W., & Coaker, G. (2020). Genome‐wide analyses of Liberibacter species provides insights into evolution, phylogenetic relationships, and virulence factors. Molecular Plant Pathology, 21(5), 716-731. https://doi.org/10.1111/mpp.12925

Tofiño, A., Fregene, M., Ceballos, H., & Cabal, D. (2006). Regulación de la biosíntesis del almidón en plantas terrestres: perspectivas de modificación. Acta Agronómica, 55(1), 18.